Mais conhecido por seus papéis "Kirk Morris" e "Jack Farrell", com sua voz aguda e rouca, sorriso sarcástico e olhar feroz, Burns se tornou realmente um ator para assistir. Ele foi atraído para atuar tarde na faculdade. Depois de se formar, ele se restabeleceu em Nova York e conseguiu o papel principal de "Don Juan" no Festival de Shakespeare de Nova York. Ele fez sua estréia oficial na TV em um pequeno papel no ABC Afterschool Specials (1972) (Mom's on Strike (1984)). Ele teve papéis recorrentes memoráveis como criminosos, como o estuprador patológico "James Fitzsimmons" em vários episódios da série dramática da NBC Hill Street Blues (1981) e o colecionador de corpos "Breugel" em Max Headroom (1987). Em 1988, ele conseguiu o papel de "Kirk Morris", um membro do clube "One-Two-One" em Dear John (1988), um remake da comédia britânica de sucesso. Esse papel lhe trouxe reconhecimento instantâneo. Ele foi escalado para muitos papéis semelhantes depois disso. Em 1993, a CBS deu a ele o papel (outro Kirk Morris) de "Arnan Rothman" em Crocodile Dundee em Los Angeles (2001), o vilão "Cade Dalton" na minissérie da NBC The Gambler Returns: The Luck of the Draw ( 1991), e como membro da família barulhenta e contenciosa de Greedy (1994) e, em 1993, ele foi contratado como o odioso "Pete Schmidt", vice-presidente de vendas da última temporada de Bob (1992). Esta série de Bob Newhart foi um enorme fracasso, apesar do histórico de vitórias de Newhart e do forte desempenho de Burns (provavelmente porque Bob interpretou um mal-humorado irritado, cínico e de mau humor, que não era o que ele era tão famoso e amado). Burns desempenhou outros papéis parecidos com Kirk, mas apesar de seu histórico de escória pura, ele conseguiu um papel diferente em Something So Right (1996) como "Jack Farrell". Jere Burns ainda desempenha o papel mais autodestrutivo e humilhante de sua carreira até o momento (algo parecido com seu "Something So Right"), como o neurótico, nervoso e humilhante "Frank Alfonse" em Good Morning, Miami (2002) .
