Peter Henry Fonda nasceu na cidade de Nova York, filho do lendário astro do cinema Henry Fonda e da socialite nova-iorquina Frances Seymour Brokaw, nascida em Ontário. Ele é irmão da atriz Jane Fonda e pai da atriz Bridget Fonda. Fonda fez sua estreia profissional na Broadway em 1961 em Blood, Sweat and Stanley Poole, pelo qual recebeu ótimas críticas da New York Critics, e ganhou o Daniel Blum Theatre World Award e o New York Critics Circle Award de Melhor Novo Ator. Ele começou sua carreira no cinema em 1963, interpretando o papel romântico em Tammy and the Doctor e se juntou ao elenco da saga da Segunda Guerra Mundial, The Victors. Pouco tempo depois, Fonda começou o que se tornaria uma famosa associação com Roger Corman, estrelando Wild Angels, como o líder ultralegal e com punho de ferro de uma violenta gangue de motoqueiros, contracenando com Nancy Sinatra, Bruce Dern e Diane Ladd. Fonda também estrelou o filme psicodélico de Corman de 1967, The Trip, também estrelado por Dern e Susan Strasberg.
O próximo projeto de Fonda foi o seminal filme anti-establishment de 1969, Easy Rider, que ele produziu e co-escreveu, recebendo uma indicação ao Oscar de Melhor Roteiro Original.
Os créditos de atuação de Fonda também incluíram os longas-metragens Outlaw Blues, uma exposição do negócio da música country; Dirty Mary, Crazy Larry; Corrida com o Diabo; Lilith de Robert Rossen; Dividir Imagem; Duas Pessoas de Robert Wise; e os filmes cult Love and a .45 e Nadja. Ele apareceu em Grace of My Heart, dirigido por Alison Anders, e John Carpenter's Escape from LA, estrelado por Kurt Russell. Ele também fez uma participação especial em Bodies, Heat & Motion, estrelado por sua filha Bridget Fonda.
Fonda conquistou o público e foi aclamado pela crítica por sua interpretação de Ulee Jackson, o apicultor taciturno no filme Ulee's Gold de 1997, ganhando o Globo de Ouro de Melhor Ator e o New York Film Critics Award, além de uma indicação ao Oscar. Em seguida, ele publicou sua autobiografia, Don't Tell Dad , e foi visto no filme da NBC The Tempest , pelo qual foi indicado a outro Globo de Ouro de Melhor Ator em Minissérie. Fonda então apareceu com Helen Mirren no telefilme da Showtime, The Passion of Ayn Rand , onde ganhou o Globo de Ouro de melhor ator coadjuvante em minissérie ou filme feito para a televisão e foi indicado ao Emmy e ao SAG Award.
Fonda co-estrelou o filme de 1997 de Steven Soderbergh, The Limey, que também estrelou Terrnce Stamp e Lesley Ann Warren. Em seguida, ele apareceu em Thomas and the Magic Railroad, do diretor Britt Allcroft, estrelado por Alec Baldwin.
Fonda dirigiu seu primeiro longa-metragem, The Hired Hand, em 1971. Um faroeste aclamado pela crítica no qual também estrelou, o filme estreou com uma versão restaurada no Festival de Cinema de Veneza de 2001; em seguida, foi exibido no Festival de Cinema de Toronto antes de reabrir nos cinemas em 2003. Outros créditos de direção incluem o longa-metragem de ficção científica Idaho Transfer, estrelado por Keith Carradine e Wanda Nevada, no qual ele estrelou como um jogador que ganha Brooke Shields em um jogo de pôquer.
Fonda co-estrelou The Laramie Project, da HBO, baseado na história real do estudante universitário abertamente gay Matthew Shepard, morto em um ato de violência e crueldade sem sentido, que atraiu a atenção nacional. Fonda estrelou The Maldonado Miracle, dirigido por Salma Hayek para a Showtime Networks, e foi indicado ao Daytime Emmy Award por seu papel. Fonda também estrelou ao lado de Kris Kristofferson em Wooly Boys, que foi lançado em março de 2004, e o drama de televisão Back When We Were Grownups, ao lado de Blythe Danner e Faye Dunaway. Fonda foi vista em Ocean's Twelve, de Soderbergh, e apareceu em Motoqueiro Fantasma, de Mark Steven Johnson, ao lado de Nicolas Cage.
Os últimos projetos de Fonda incluíram o drama da era da Guerra Civil do diretor Ron Maxwell, Copperhead, ao lado de Billy Campbell e Angus MacFadyen, The Ultimate Gift, dirigido por Michael Landon Jr., e The Harvest, de John McNaughton, com Samantha Morton e Michael Shannon.
Peter Fonda morreu em 16 de agosto de 2019, em Los Angeles.
