Laura Leggett Linney nasceu em Nova York em 5 de fevereiro de 1964, em uma família de teatro. Seu pai era o proeminente dramaturgo Romulus Linney, cujo bisavô era congressista da Carolina do Norte. Sua mãe, Miriam Anderson (Leggett), é enfermeira. Embora ela não morasse na casa de seu pai (seus pais se divorciaram quando ela era criança), o mundo de Linney girou, em parte, em torno de sua profissão desde a mais tenra idade. Ela se formou na Brown University em 1986 e estudou atuação na Juilliard e na Arts Theatre School em Moscou e, a partir de então, embarcou em uma carreira no palco da Broadway recebendo avisos favoráveis por seu trabalho em peças como "Hedda Gabler" e "Six Degrees of Separação".
A carreira cinematográfica de Linney começou no início dos anos 90, com pequenos papéis em Lorenzo's Oil (1992) e Dave (1993). Ela conseguiu o papel de Mary Anne Singleton nas adaptações cinematográficas da PBS da série "Tales of the City", de Armistead Maupin, interpretando-a em Tales of the City (1993), More Tales of the City (1998) e Further Tales of the City ( 2001). O primeiro papel substancial nas telonas de Linney foi como a ex-namorada do personagem de Richard Gere em Primal Fear (1996) e seu excelente desempenho trouxe elogios e uma melhor seleção de papéis. Clint Eastwood escolheu Linney para interpretar sua filha, outro papel proeminente, em Absolute Power (1997), de 1997, seguida por outro segundo faturamento no ano seguinte, The Truman Show (1998).
Sempre uma artista forte, Linney realmente se destacou depois de 2000, começando a década de forma auspiciosa com seu desempenho amplamente elogiado e sem falhas em You Can Count on Me (2000). Ela foi indicada ao Oscar por esse, seu primeiro papel principal, pelo qual seu salário era de US $ 10.000. Linney ganhou vários prêmios da crítica por seu papel como Sammy, uma mãe solteira cuja vida é complicada por um novo chefe e pela chegada na cidade de seu irmão sem rumo. Logo após esse sucesso, veio sua maravilhosa participação como Bertha Dorset em The House of Mirth (2000), claramente a melhor performance de um filme de performances fortes. Desde então, Linney tem sido frequentemente oferecida papéis dramáticos desafiadores, e sempre surge na ocasião, como em Mystic River (2003) e Kinsey (2004), pelos quais recebeu outra indicação ao Oscar.