John Agar nasceu em Chicago, o mais velho de quatro filhos. Na Segunda Guerra Mundial, o sargento. John Agar foi instrutor físico da Força Aérea do Exército dos Estados Unidos. Seu casamento em 1945 na Wilshire Memorial Church com "America's Sweetheart" Shirley Temple o colocou aos olhos do público pela primeira vez, e um contrato para o cinema com o produtor independente David O. Selznick rapidamente se seguiu.
Agar estreou ao lado de John Wayne, Henry Fonda e Temple em John Ford's Fort Apache (1948), filme inicial da "Cavalry Trilogy" do famoso diretor.
Seu casamento com Shirley Temple terminou em 1949, enquanto sua carreira no cinema continuava.
Popular entre os fãs de faroestes e filmes de ficção científica, Agar era um grampo em convenções de cinema e shows de autógrafos.
