Filho de Danny Singleton, um corretor de hipotecas, e Sheila Ward, uma executiva de vendas de uma companhia farmacêutica, criado em famílias separadas por seus pais solteiros, John Singleton frequentou o Programa de Redação Cinematográfica na USC, depois de se formar no ensino médio em 1986. Enquanto estudava lá , ele ganhou três prêmios de escrita da universidade, o que levou a um contrato com a Creative Artists Agency durante seu segundo ano. A Columbia Pictures comprou seu roteiro para Boyz n the Hood (1991) e o orçou em US $ 7 milhões. Singleton observou que grande parte da história vem de suas próprias experiências no centro-sul de Los Angeles e creditou seus pais a mantê-lo fora da rua.
