Shiri saltou na frente das lentes quando jovem, aparecendo em Norman Lear Sunday Dinner e Lawrence Kasden's I Love You To Death. Aos 19 anos ela teve sua estreia na série Roswell, interpretando o papel principal de Liz Parker. Ela passou a aparecer em ER, Six Degrees, bem como Charlie Wilson's War de Mike Nichols, HBO's GIRLS, CW's Life Unexpected, antes de estrelar o drama aclamado pela crítica da Lifetime, UnReal, interpretando Rachel Goldberg, uma produtora que trabalha nos bastidores de um namoro. show de competição, que recebeu o prêmio Peabody. Em 2016, Shiri foi indicada ao Critics Choice Award de Melhor Atriz por seu trabalho no programa. Shiri dirigiu quatro episódios de UnReal antes de focar a maior parte de sua atenção na direção. Shiri dirigiu programas como Minx, UnPrisoned, Blackish, New Amsterdam, Young Sheldon e muitos outros, em todas as plataformas.
