Um personagem atarracado e de aparência séria, Carl William Demarest começou no vaudeville em 1905 com dois irmãos mais velhos.Ao mesmo tempo, ele também atuou em um palco com sua esposa Estelle Collette (conhecida como 'Demarest and Collette') e depois mudou-se para a Broadway.Ele entrou no cinema em 1926 e apareceu pela primeira vez em filmes de uma série da Vitaphone e em filmes para a Warner Brothers, que incluiu o primeiro filme sonoro, The Jazz Singer (1927).Em seus últimos anos, ele se tornou um nome familiar na TV como capitão do mar aposentado Tio Charley, substituindo William Frawley gravemente doente em My Three Sons (1960).No entanto, Demarest estava realmente no seu melhor durante a década de 1940 como membro da sociedade anônima de jogadores de Preston Sturges, conhecido por sua expressão impassível ou exasperada.Ele fez sua reputação em excêntricos papéis coadjuvantes em quadrinhos, invariavelmente vistos como policiais agressivos, cautelosos ou divertidos, homens de negócios ou brincalhões, amigos preconceituosos do herói com nomes como Mugsy, Kockenlocker ou Heffelfinger.The Great McGinty (1940), Sullivan's Travels (1941) e The Miracle of Morgan's Creek (1943) são frequentemente citados como seus melhores filmes.Quando as ofertas de filmes começaram a diminuir, Demarest passou a trabalhar na televisão com muitos lugares convidados e um papel co-estrelado regular como capataz na série de faroeste Tales of Wells Fargo (1957).Como ator de personagem, sua intensidade silenciosa e ritmo cômico o mantiveram em demanda até os oitenta anos.Indicado apenas uma vez ao Oscar de Melhor Ator Coadjuvante no filme biográfico The Jolson Story (1946), ele perdeu para Harold Russell por sua atuação em The Best Years of Our Lives (1946).
