John cresceu nas cidades gêmeas de Minnesota. Depois de se formar na St. Thomas Academy, uma escola secundária católica de todos os meninos, John mudou-se para Iowa City para cursar a University of Iowa. Lá ele faria a mudança de escrever para filme. Dois anos depois, John se mudou para Manhattan para participar do programa de filmes da NYU. Depois de se formar na NYU, John mudou-se para Los Angeles para seguir carreira na área cinematográfica. John escreveu e dirigiu seu primeiro longa-metragem, Full Moon Rising (1996), que acabou de sair da faculdade. Para o seu segundo trabalho, The Dry Spell, John foi acompanhado por seu irmão Drew, que produziu o filme como John escreveu, dirigiu e editou. Eles agora vivem em Los Angeles, trabalhando juntos como The Brothers Dowdle.
