Co-estrelando como o torcido, mas adorável T.C. ao lado de Ruth Negga e Dominic Cooper em "Preacher" da AMC, Colin Cunningham construiu uma reputação de verdadeiro camaleão.
Por 5 temporadas, Cunningham estrelou ao lado de Noah Wyle e Will Patton na série produzida por Steven Spielberg / Dreamworks, "Falling Skies", para a TNT. Cunningham interpretou "John Pope", o sobrevivente desonesto do ataque alienígena que atingiu o mundo.
Ele também é conhecido como o travesso mestre do ringue Julian Slink em "Blood Drive" do SYFY. O New York Times elogiou: "O que realmente chama a atenção aqui é Colin Cunningham ... É difícil causar uma boa impressão em uma série tão insana, mas o Sr. Cunningham consegue." Seu trabalho foi reconhecido pelo Hollywood Reporter, New York Times, revista TIME e Rolling Stone.
Recorrendo como "Wallace Kane" no "Stumptown" da ABC com Coby Smulders, Cunningham e ganhou aclamação da crítica em programas como "Da Vinci's Inquest" [CBC] e "Living in Your Car" para a HBO Canada. Na tela grande, Cunningham se juntou a Catherine Keener em "Little Pink House" [Dada Films] de Courtney Moorehead Balaker, foi perseguido por Arnold Schwarzenegger em "The Sixth Day" [Columbia Pictures] e colocou sua vida em risco por Jennifer Garner em "Elektra" [20th Century Fox]. Ele também apareceu em vários favoritos indie, incluindo comédias em "Best In Show" com Christopher Guest [Warner Bros.] e "Breakfast With Scott" [Regent Releasing].
Em 2009, Cunningham fez seu nome como diretor, quando ele [junto com o ator / produtor Madison Graie] fez a lista para uma indicação ao Oscar por seu filme "Centígrado". O filme [no qual Cunningham também estrelou] recebeu mais de duas dúzias de prêmios e indicações "Best Of" e, além de ser considerado para um Oscar, tornou-se o primeiro curta-metragem da história do iTunes a quebrar o Top Ten em Downloads de Recursos ao lado de sucessos de bilheteria de Hollywood como "Homem de Ferro" e "Indiana Jones e o Reino da Caveira de Cristal".
O filme atingiu várias listas dos dez melhores, incluindo o Festival Internacional de Cinema de Santa Bárbara, o Festival Internacional de Cinema de Palm Springs, o Festival Internacional de Cinema de Vancouver, o Festival Internacional de Cinema de Jackson Hole, o Festival Mundial de Cinema de Montreal, Short Film Corner [Cannes], Melhor do Festival de Curtas-metragens [França] e do Canadian Film Centre [CFC]. Centigrade tem a notoriedade como um dos curtas-metragens de maior sucesso já feito e atualmente está sendo desenvolvido em um projeto para a televisão.
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Além de atuar, ele dirigiu vários videoclipes para a Country Music Television [CMT] e atualmente toca saxofone tenor principal e é o líder da banda de funk / soul WHAT-THE-FUNK! Cunningham atualmente mora na cidade de Nova York.
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