Johnny Harris apareceu pela primeira vez em nossas telas no longa-metragem London to Brighton. Apesar de ter sido feito com um orçamento mínimo, o filme foi votado para os '100 melhores filmes britânicos de todos os tempos' da revista Time Out e agora é amplamente considerado um clássico cult com atores e diretores notáveis, considerando o desempenho de Johnny como "excepcional" e "surpreendente."
Em uma entrevista no The Independent on Sunday na época do lançamento do filme, o celebrado diretor britânico Shane Meadows disse sobre a atuação de Harris no filme: "É uma atuação incrivelmente ousada e extremamente poderosa, a melhor que já vi em celulóide para um muito tempo."
Quatro anos depois, o papel de destaque de Harris veio quando Meadows o escalou para This Is England '86 e sua interpretação do pai abusivo de Lol no programa o fez receber indicações ao BAFTA e ao prêmio The Royal Television Society por sua atuação. No ano seguinte, ele reprisou o papel arrepiante de Mick em This Is England '88, com o programa ganhando o BAFTA TV Award de Melhor Mini-Série.
Johnny continuou sua série de projetos premiados com um papel principal no drama de sucesso da BBC The Fades, conquistando o BAFTA TV Award de Melhor Série Dramática.
Em 2012, ele estava de volta aos cinemas no grande sucesso da Universal Pictures, Branca de Neve e o Caçador, estrelado por Kristen Stewart e Charlize Theron. Ele interpretou um dos oito anões ao lado do falecido Bob Hoskins, Ray Winstone, Ian McShane, Nick Frost, Toby Jones, Eddie Marsan e Brian Gleeson.
Outro longa-metragem se seguiu e Harris foi visto em Welcome to the Punch com James McAvoy, Mark Strong, Peter Mullan e Andrea Riseborough, que foi lançado internacionalmente em 2013.
Nev Pierce, editor da Empire Magazine, descreveu Johnny como "um herdeiro de Oldman, em termos de ser capaz de ser sensível e assustador, indelével e real." O Independent descreveu Harris como "um dos melhores atores da Grã-Bretanha".
Em 2015, Johnny estrela o novo drama de 12 episódios Sky Atlantic / Pivot, Fortitude, ao lado de Sir Michael Gambon, Stanley Tucci e Christopher Eccleston. O show foi filmado em locações na Islândia e Londres e foi ao ar exclusivamente em ambos os lados do Atlântico em janeiro de 2015. Ele também foi aclamado pela crítica por sua atuação como Sargento de Pelotão Americano Noah Frater no longa-metragem Monstros: Continente Escuro, a sequência do Gareth Edwards atingiu o filme Monstros, seu primeiro papel principal em um longa-metragem.
2015 também viu Johnny retornar como 'Mick' em This Is England '90. A última parcela da série de enorme sucesso. Ele também estrelou como DCI John Hind, ao lado de Anne-Marie Duff em From Darkness, um novo drama em quatro partes para a BBC1. As filmagens aconteceram em locações em Manchester e na Escócia.
Em fevereiro de 2016, começaram as filmagens do roteiro de estreia de Johnny, Jawbone. Harris co-produziu o filme e também estrelou ao lado de Ray Winstone, Ian McShane e Michael Smiley, com Paul Weller compondo e gravando uma trilha sonora original para o filme. A lenda do boxe Barry McGuigan e seu filho, o estimado treinador Shane McGuigan serviu como consultores de boxe no filme e preparou Harris para o papel principal. O filme foi patrocinado pela BBC Films e rodado em locações em Londres e West Midlands. Jawbone foi lançado em todo o país nos cinemas em 12 de maio de 2017, recebendo grande aclamação da crítica. Harris recebeu indicações para o prêmio de 'Melhor ator' e 'Melhor roteiro de estreia' no The BIFA Awards 2017. Jawbone recebeu 7 indicações no total.
Em janeiro de 2018, Johnny recebeu uma indicação ao BAFTA Film Award por 'Outstanding Achievement by a British Writer, Director ou Producer' por seu trabalho em Jawbone. Ele também foi indicado pelo The Writers Guild of Great Britain para o prêmio de 'Roteiro de Estreia de Destaque'.
Em 2018, Johnny desempenhou o papel de "Agamenon" na nova série dramática da BBC - Netflix, Troy: Fall of a City. As filmagens aconteceram em locações na Cidade do Cabo, África do Sul.
No mesmo ano, estreou-se também atrás das câmeras, dirigindo o videoclipe do single "Gravity" de Paul Weller.
Em dezembro de 2019, Harris apareceu como Franklin Scrooge na adaptação da BBC de A Christmas Carol, ao lado de Guy Pearce, Andy Serkis e Stephen Graham.
Em 2020, Johnny estrela como Bruno Bernardi na terceira e última temporada da série dramática da Netflix Medici Season 3 (2020). As filmagens aconteceram em Roma e na Toscana. Harris também aparecerá na nova série dramática da BBC, The Salisbury Poisonings. uma minissérie baseada nos eventos da vida real de 2018.
