John Hawkes nasceu John Marvin Perkins em Alexandria, Minnesota, para Patricia Jeanne (Olson) e Peter John Perkins, um agricultor. Ele é descendente de ilhas escandinavas e britânicas. John mudou-se para Austin, Texas, para começar sua carreira como ator e músico. Ele co-fundou a Companhia de Teatro Big State Productions e apareceu na peça original do grupo, "In the West", no Kennedy Center em Washington, DC. Ele assumiu o nome artístico de "John Hawkes" porque outro ator compartilhou seu nome de nascimento. John Perkins.
John estrelou o aclamado pela crítica Me and You e Everyone We Know (2005), que recebeu muitos elogios e recebeu o prêmio especial do júri no Sundance Film Festival, bem como o prêmio Camera d'Or no Festival de Cannes. .
Créditos adicionais incluem o filme A Porta do Leão, A Slipping-Down Life (1999) com Guy Pearce, o thriller psicológico Identity (2003) ao lado de John Cusack e Ray Liotta, Miami Vice (2006) com Jamie Foxx e Colin Farrell, Playing God ( 2004), The Perfect Storm (2000), From Dusk Till Dawn (1996) e Hardball (1997). Hawkes também estrelou e co-produziu o filme independente, Buttleman (2003), pelo qual recebeu o prêmio Breakout Performance Award no Sedona Film Festival de 2004 e o Prêmio Especial do Júri no Deep Ellum Film Festival de 2003.
Os créditos televisivos de Hawkes incluem um papel principal na aclamada série da HBO, Deadwood (2004), na qual ele interpreta "Sol Star", um empresário espirituoso em uma cidade sem lei.
John mora em Los Angeles, onde escreve, grava e toca música com sua banda, "King Straggler".
