John Hay leu para um BA (Hons) em Cinema em Reading, graduando-se com uma distinção para seu filme final. Depois de deixar a universidade, ele conseguiu várias tarefas para a televisão britânica. Estes incluíram dramatizações seminais de dois poemas épicos de Heathcote Williams. Falling for a Dolphin, com sua trilha sonora de Enya, foi feito como um especial de Natal para a ITV, enquanto Autogeddon, estrelado por Jeremy Irons em seu ano de Oscar, foi produzido para a BBC. O Autogeddon ganhou cinco prêmios internacionais, incluindo o Prêmio do Júri em Xangai, e foi descrito pelo The Independent como sendo "o mais próximo do gênio da televisão".
O sucesso da Autogeddon levou a dois projetos trabalhando com Al Pacino. Toda vez que eu atravesso o Tamar eu entro em apuros, foi uma curta-metragem sobre o recurso pessoalmente financiado de Pacino, The Local Stigmatic. O filme foi exibido no Channel 4 e depois distribuído nos cinemas nos EUA. Posteriormente, Pacino pediu a John que trabalhasse com ele nos segmentos britânicos de Looking for Richard, da Twentieth Century Fox, estrelados por Kevin Spacey, Alec Baldwin e, é claro, pelo próprio Pacino. Enquanto isso, John já estava trabalhando em The Steal, um filme de TV para a HBO, estrelado por Alfred Molina, Helen Slater e Stephen Fry. O filme, produzido por Gary Kurtz, foi lançado para a Warner Bros. no Reino Unido.
O trabalho televisivo de John inclui uma série de ganhadores de audiência aclamados pela crítica para a BBC, incluindo Cause of Death, um drama hospitalar de longa metragem produzido por Lorraine Heggessey, que ganhou o Golden Gate Spire em San Francisco; um drama do período indiano The Man-Eating Leopard de Rudraprayag, estrelado por Jason Flemyng, Geoffrey Palmer e Jodhi May, e uma adaptação do clássico infantil Stig of the Dump, que ganhou um BAFTA e um EMMY.
A estreia do longa de John foi "O Único", de Pathe, com Jimmy Grimble, estrelado por Robert Carlyle, Ray Winstone e Gina McKee. Descrita pelo Daily Express como "O melhor filme britânico de todos os tempos", a foto venceu o Urso de Melhor Filme da Família no Festival de Berlim. Este foi o ano em que o Only Jimmy Grimble ganhou dez prêmios internacionais: Melhor Longa-Metragem na Giffoni; Melhor Longa-Metragem no Festival Europeu de Cinema, Antuérpia; Melhor destaque no BUFF, Malmo; Melhor destaque em Ale Kino, Poznan; Melhor destaque no KinderFilm, em Viena; Melhor Longa-Metragem no Festival de Cinema Infantil, Lans en Vercors; Melhor destaque em Kyoto, Japão e Melhor Diretor em Isfahan, Irã. Também abriu o Melhor do British Film Festival na Nova Zelândia. John passou a fazer The Truth About Love, estrelado por Jennifer Love Hewitt, Dougray Scott e Jimi Mistry, que foi vendido pela Lakeshore em quarenta territórios em todo o mundo. O filme teve um bom desempenho internacional e, na Coréia do Sul, tornou-se uma surpresa número um na bilheteria superando todos os lançamentos de estúdio dos EUA em seu fim de semana de abertura.
John está ligado à The Walnut Tree for Impact e está dirigindo uma adaptação do vencedor do prêmio Whitbread, Journey Through Midnight, de Jamila Gavin. O filme foi desenvolvido pela Granada Films e estrelado por Timothy Spall e Jimi Mistry. John também está produzindo Moon & the Dolphin, uma curta animação que ele co-escreveu para o animador russo ganhador do Oscar Alexander Petrov.
