Um prolífico ator de teatro musical desde os 10 anos.
Frequentou a San Marcos High School em Santa Bárbara, Califórnia, e se formou ao lado de seu melhor amigo, Anthony Edwards.
Frequentou a UCLA, onde estudou na escola Motion Picture-Television.
Já apareceu em mais de 30 peças de teatro e musicais com vários outros artistas notáveis, como Eric Stoltz, Eduardo Villa, Anthony Edwards, Kathleen Wilhoite e sua irmã, vencedora do Tony Award, Cady Huffman.
Possui uma empresa de incorporação imobiliária de sucesso em Santa Bárbara, Califórnia, e mora lá com sua esposa e filhos.
Joga tênis regularmente com Stuart Whitman e Paul Sorvino.
John Pearley Huffman é um jornalista automotivo que escreve regularmente para a Car and Driver Magazine.