Um nativo de Ohio, John Howard (nascido John R. Cox, Jr.) não tinha interesse em trabalhar no teatro até que os colegas da Western Reserve University de Cleveland o transformaram em ator. Depois de algum trabalho no palco de sua faculdade, ele fez sua estréia no cinema em One Hour Late (1934), da Paramount, antes de subir na escada de Hollywood e lançar sua própria série, os mistérios de Bulldog Drummond. Décadas mais tarde, quando as ofertas de trabalho começaram a desacelerar, Howard entrou no ensino.
Mais conhecido por seu papel como irmão de Ronald Colman no clássico Lost Horizon (1937) do diretor Frank Capra, Howard disse que achava que ele fazia um papel ruim ao interpretar o personagem: "Droga, eu pensei que era muito ousado, muito descontrolado, muito inacreditável. E eu sempre desejei poder voltar e fazer de novo. "
