Bem dotada e atraente Joyce Jameson foi rotulada como 'gajas', 'damas' e louras atordoadas - um pouco no estilo de Barbara Nichols. Na vida real, dizia-se que ela era a antítese de sua personalidade na tela, formada em artes cênicas pela UCLA, muito inteligente e lida. Joyce começou a atuar no cinema a partir de 1951, após ser 'flagrada' no pequeno Cabaret Club por Steve Allen. Naquela época, ela já era uma performer experiente no palco de revistas musicais, apresentando vários papéis em shows encenados por seu então marido e mentor, Billy Barnes, inicialmente no Cabaret Club, depois no Las Palmas Theatre em Hollywood, e finalmente na Broadway.
Depois de vários pequenos pedaços de apoio na tela grande e o estranho roteiro de TV escrito por fantasmas, a carreira de Joyce ganhou impulso a partir do final dos anos 1950. Ela foi vista em produções melhores, como The Apartment (1960), de Billy Wilder. Adepta de dialetos e mímica, Joyce também fez seu nome no The Tonight Show, estrelado por Jack Paar (1957) com um ato de ventríloquo, apresentando seu 'alter ego', um manequim imaginário sem surpresa chamado 'Marilyn' (a ideia de ser subsumido por esta "outra personalidade", Joyce, dizia-se, derivou do clássico de terror britânico Dead of Night (1945)). Supostamente ainda mais barulhentos, eram suas personificações mordazes de Judy Garland, Grace Kelly e, acima de tudo, Marlene Dietrich.
Joyce é lembrada com mais carinho pelo primeiro de dois horrores góticos de "culto" que ela fez para Roger Corman, vagamente baseado em histórias de Edgar Allan Poe. Tales of Terror (1962), a encontra (na história número dois, 'The Black Cat') como a esposa mulherengo de Peter Lorre, Annabel, que sofre o destino ignominioso de ser sepultada viva em uma adega, ao lado do amante Vincent Price. Sua atuação no caminho para a morte - ao mesmo tempo engraçada e trágica - demonstrou amplamente sua capacidade de se manter em um papel de liderança em oposição a personalidades dominantes como Lorre e Price. Ela também foi muito boa (e certamente muito decorativa) em sua segunda apresentação para Corman, The Comedy of Terrors (1963), embora em um papel mais típico como a filha estúpida de Boris Karloff, Amaryllis Trumbull.
Na televisão, Joyce teve um lugar recorrente no The Andy Griffith Show (1960) e participou de muitas séries clássicas, incluindo faroestes e ficção científica, embora seu forte quase certamente fosse a comédia. Incapaz de escapar de sua classificação, ela raramente conseguiu os papéis que seu talento de atuação sem dúvida merecia, comentando com amargura justificável: "Todo mundo espera me escalar como a loira burra ou vitimizada. Depois que me entrevistam, posso apenas ouvi-los dizer: 'Ei! Ela é inteligente, mas o que você faz com isso? '"(The Pittsburgh Press, 27 de julho de 1958).
