A herança aborígine australiana de Rachel Perkins influenciou toda a sua carreira de cineasta. Ela fundou a principal produtora indígena da Austrália, Blackfella Films, em 1992.
Rachel dirigiu quatro longas-metragens: Radiance, One Night the Moon, o musical Bran Nue Dae exibido nos Festivais de Cinema de Sundance, Berlim e Toronto, e Jasper Jones.
Em 2012 Rachel dirigiu o telemovie Mabo para a ABC1. Rachel também dirigiu três episódios e um telemovie da série dramática de televisão Redfern Now. Recentemente, ela dirigiu todos os 6 episódios de Mystery Road aclamado pela crítica para a ABC1, premiado como melhor série dramática de TV australiana em 2018.
Rachel também escreveu, dirigiu e co-produziu a série de documentários de sete horas para o SBS First Australians (2009). Atualmente ela é membro do conselho da AIATSIS, Jawun e da Australian Heritage Commission.
