Justin nasceu e foi criado em Washington, DC, filho de Phyllis (Grissim), escritor do The Washington Post, e Eugene Theroux, advogada corporativa. É sobrinho do escritor Paul Theroux e primo dos jornalistas Louis Theroux e Marcel Theroux. Seu pai é de ascendência franco-canadense e italiana, e sua mãe tem ascendência inglesa e alemã. Theroux se formou na Bennington College com um diploma de bacharel em artes. Ele então se mudou para Nova York para seguir uma carreira nas artes visuais, mas logo se viu imerso na atuação no palco. Ele estrelou em inúmeras peças off Broadway antes de sua carreira no cinema começar. A carreira cinematográfica de Justin inclui trabalho tanto na frente quanto atrás da câmera como escritor, diretor e ator. Ele escreveu sobre vários filmes de alto perfil como Iron Man 2, Tropic Thunder e Rock of Ages. Ele mora em Los Angeles, distante da esposa, Jennifer Aniston.
