Richard Ellef Ayoade nasceu em Hammersmith e cresceu em Suffolk, na Inglaterra, filho de uma mãe norueguesa, Dagny Amalie (Baassuik), e de um pai nigeriano, Layide Ade Laditi Ayoade. Estudou Direito na Universidade de Cambridge e seguiu os passos de lendas da Comédia Britânica como Eric Idle, de Monty Python, Hugh Laurie e Graeme Garden, quando se tornou presidente do clube Cambridge Footlights.
A primeira verdadeira pausa para TV de Ayoade foi dirigir, co-escrever e estrelar com Matthew Holness no clássico cult Garth Marenghi, de Darkplace (2004), uma paródia dos programas de ficção científica da década de 1980, e notou que "é tão ruim, é bom!" estético. Notavelmente tímido e discreto em entrevistas, seu desempenho como dono de editora / pornógrafo / boate depravado, autoconfiante 'Dean Learner' mostrou o talento de atuação do jovem comediante.
Após cameos em outra série de culto The Mighty Boosh (2003) como o xamã "Saboo", sua posição na consciência popular foi cimentada na série The IT Crowd (2006), onde Ayoade interpretou o savant social inconsciente, dweebish conhecido como "Moss". .
Enquanto isso, Ayoade continuou a dirigir vídeos musicais para Vampire Weekend, Kasabian e o Yeah, Yeah, Yeahs antes de finalmente ter a chance de dirigir um filme, Submarine (2010), baseado no romance de Joe Dunthorne.
Submarine foi seguido por The Double (2013), co-escrito por Avi Korine e baseado em um romance de Fyodor Dostoevsky.
