Allison Miller nasceu em Roma, na Itália, para os pais americanos Margo e John Winn Miller. Ela cresceu em Lexington, Kentucky, onde seu pai trabalhava como jornalista.
A família eventualmente se estabeleceu em Tallahassee, Flórida, onde estudou dança, piano, atuação e canto enquanto ainda cursava o ensino médio antes de frequentar a Universidade da Flórida em Gainesville. Ela saiu e mudou-se para Los Angeles para iniciar uma carreira na atuação.
Ela apareceu em um episódio do General Hospital (1963) em 2006 e seguiu com várias aparições na TV e no cinema antes de conseguir um papel no aclamado pela crítica Kings (2009).