Nascida em Nova York, Erin Moriarty lançou sua carreira de atriz de uma forma que muitos aspirantes sonham: com um projeto premiado. Erin apareceu pela primeira vez na tela na novela indicada ao Emmy One Life to Live (1968) em 2010, interpretando o personagem Whitney Bennett em seis episódios. Em 2011, ela desenvolveu seu trabalho na TV com um papel convidado em um episódio de Law & Order: Special Victims Unit (1999).
No ano seguinte, Erin conseguiu um pequeno papel em seu primeiro longa-metragem. Atuando ao lado de Ben Stiller, Vince Vaughn e Jonah Hill, ela apareceu na comédia de ficção científica The Watch (2012). Em 2013, ela fez outro trabalho coadjuvante em um filme. O drama da maioridade The Kings of Summer (2013) segue três adolescentes que traçam um plano para se separarem de seus pais e viverem da terra em uma casa construída por eles mesmos. Retratando Natalie Walraven, filha do personagem de Radha Mitchell, Erin também trabalhou na série de TV de 2013, Red Widow (2013).
Ela permaneceu na TV em 2014 e interpretou a filha do personagem duro de Woody Harrelson, Marty Hart, na primeira temporada do vencedor do Emmy e indicado ao Globo de Ouro True Detective (2014). Foi um papel que exigiu que ela aparecesse em três episódios. Desde que o show acabou, Erin disse que interpretar um gótico foi "divertido ... porque é o oposto de como eu me apresento, e é o oposto de qualquer papel para o qual eu tenha sido considerada." Em 2015, Erin conseguiu um papel recorrente na série de ação criminal da Netflix, Jessica Jones (2015). Em 2016 em Captain Fantastic (2016), estrelado por Viggo Mortensen, ela interpretou o papel coadjuvante de Claire no filme favorito do festival de cinema sobre a mudança na dinâmica de uma família única. Erin seguiu com o thriller de ação Blood Father (2016), estrelado por Mel Gibson e William H. Macy. Ela passou a interpretar Kelly no filme biográfico The Miracle Season (2018) (2018), ao lado de Helen Hunt. Em 2019, ela co-estrelou 'The Boys', da Amazon Prime.
